Трагедия храма началась после 1917, когда по всей стране начались гонения на священнослужителей, разграбление храмов. И во Владимирской церкви начали регулярно изыматься серебряные богослужебные предметы и другие ценные вещи, сдираться оклады с икон. 16 ноября 1935 года появляется постановление райисполкома о закрытии храма, но несмотря на это в нём, разграбленном и разорённом, продолжает теплиться жизнь. 16 февраля 1937 года местные власти окончательно постановили ликвидировать общину верующих Владимирского прихода, священников арестовать, церковь закрыть, а здание использовать как складское хранилище. Впоследствии храм был обезглавлен и подвергся целенаправленному разрушению. Кирпичная кладка, сделанная в XVII веке старыми мастерами Терентием Семёновым и Логином Григорьевым, была такой крепкой, что с трудом поддавалась разрушению, но в конце концов жители Нижней слободы и древний город лишились храма. Сегодня на его месте можно видеть остатки стены основного четверика здания, хранящие память о некогда великолепной церкви.
